la carrière comique de Benjamin a commencé à Boston, où il était dans un duo comique avec Sam Seder, puis membre de Cross Comedy, une équipe de comédie dirigée par David Cross. Pendant les sept premières années de sa carrière, Benjamin travaille presque exclusivement en groupe plutôt qu’en indépendant. Par la suite, son travail indépendant est resté plus expérimental, rejetant les styles traditionnels de stand-up comedy.,
Les projets live de Benjamin incluent The Midnight Pajama Jam, un spectacle joué à New York avec Jon Glaser et Tinkle, un spectacle combinant Comédie stand-up et musique live, coanimé par Todd Barry et David Cross. Un DVD Midnight Pajama Jam est actuellement en production. Benjamin et Cross apparaissent ensemble sur L’album invitez-les.
Il était l’invité de Space Ghost Coast to Coast dans son quatre-vingt-unième épisode, « King Dead » le 17 décembre 1999 où Zorak et Moltar l’ont kidnappé., Il est apparu dans L’émission de télévision Cheap Seats, sur ESPN Classic, comme « Gene Stapleton » et « Rabbi Marc Shalowitz ». Il a co-joué dans le court métrage de Todd Barry empruntant Saffron et a dépeint une boîte de légumes parlante avec une habitude honteuse d’autofellatio dans le film Wet Hot American Summer. Il a fait de courts caméos dans pas un autre film pour adolescents en tant qu « entraîneur de football, et sur la comédie dramatique du réseau FX Rescue Me en tant que proxénète » F-bomb » dans la saison deux., On peut le voir dans Turbocompresser – The Unauthorized Story of the Cars, un biopic comique sur le groupe de rock des années 80 The Cars, jouant le rôle du manager de Cars, Elliot Roberts, dans sa prestation Comique habituelle.
Benjamin a fait beaucoup de travail vocal dans des émissions de télévision animées. Ses crédits comprennent des rôles principaux dans plusieurs spectacles de dessins animés Soup2Nuts, tels que Science Court; Home Movies; O’Grady; Dr.Katz, thérapeute professionnel; et Assy McGee. Il a co-créé Freak Show avec David Cross., Benjamin a joué le diable et plusieurs autres rôles dans Lucy, La Fille du diable, qui a duré une saison sur Adult Swim à partir du 9 septembre 2007. Benjamin joue un personnage récurrent de la série PBS Kids WordGirl et est l’annonceur du Sam Seder Show et du rapport majoritaire. Il a fait la voix de « Shelly », le comptable de Sam Seder, sur Breakroom Live avec Maron & Seder.
Benjamin a fait des apparitions dans plusieurs émissions animées., Il était dans les épisodes Aqua Teen Hunger Force « Bus Of The Undead » et « The Last One » en tant que Mothmonsterman, dans « Broodwich » en tant que M. Sticks, dans « Bible Fruit » en tant que Mortimer Mango et a joué le rôle en direct de Maître Shake dans « Last Last one Forever And Ever », crédité sous le nom de Capt.Turd Mahoy. Il a fait une apparition en tant qu » agent du gouvernement dans le film Aqua Teen Hunger Force Colon film pour les théâtres aux côtés de collaborateur fréquent Jon Glaser., Il est apparu dans Family Guy comme Carl, un employé de dépanneur obsédé par les anecdotes de film qui a dépeint Yoda dans l « épisode parodique de Star Wars »quelque chose, quelque chose, quelque chose, Côté Obscur ».
D’autres apparitions incluent The Venture Bros., dans les épisodes « Escape to The House of Mummies Part II », « I Know Why The Caged Bird Kills » et « The Better Man », dans lequel il a joué le maître du Dr Orpheus—qui apparaît sous la forme de Cerberus, le cheval de Catherine la grande et, dans « The Better Man », l’ex-femme du Dr Orpheus et, Il est apparu dans le court-métrage Stella « Bar », qui peut être trouvé comme un œuf de Pâques sur le DVD De La Saison 1. Benjamin est apparu sur le sketch Comedy Central / spectacle de variétés choses importantes avec Demetri Martin.
en 2009, Benjamin et David Cross ont créé et écrit pour payed Programming, un pilote d’action en direct pour le bloc de programmation de fin de soirée de Cartoon Network, Adult Swim. La programmation payante n’a pas été reprise pour une série complète et Benjamin l’a qualifiée d ‘ « échec abject ».,
Benjamin a été présenté dans une publicité Bud Light Super Bowl XLIII avec Conan O’Brien et était responsable des vidéos McCain Girls sur YouTube. Il fait la voix de Sterling Archer, un agent secret dans la série FX Archer qui a été diffusée pour la première fois le 14 janvier 2010. Il est apparu dans plusieurs segments de L’émission de télévision Human Giant et a eu un caméo dans The American Dad! épisode « License to Till » comme une tête de chou parlante.
Benjamin a joué dans la série Comedy Central Jon Benjamin Has a Van, qu’il a co-créé avec le comédien Leo Allen., La série a débuté le 14 mai 2011; un total de 10 épisodes a été diffusé, le dernier le 10 août 2011.
à partir de 2013, La Voix de Benjamin peut être entendue en tant que narrateur d’une série de publicités télévisées pour Coke Zero, dont certaines avec des liens avec le programme de jour de match universitaire D’ESPN.
en 2014, Benjamin a été nommé meilleur interprète masculin de comédie de l’année pour son travail sur Bob’s Burgers et Archer par les Vulture TV Awards, une expansion numérique du New York magazine.
en 2015, bien qu’il ne sache jouer d’aucun instrument, Benjamin sort son premier album de jazz, Well, I Should Have…., Benjamin « jouait » du piano et était rejoint par Scott Kreitzer au sax, David Finck à la basse et Jonathan Preitz à la batterie.
Benjamin a écrit L’autobiographie Comique Failure is an Option: an Attempted Memoir, qui a été publiée par Penguin Random House en mai 2018. Il a raconté le livre audio.
Benjamin a commencé à apparaître dans des publicités pour la chaîne de restaurants Arby’s en 2018 en tant que nouveau porte-parole de la promotion de leur variété de viandes « pour sandwichs ».
Le 22 janvier 2020, Benjamin a soutenu Bernie Sanders à la présidence et a raconté une série de vidéos sur les propositions de soins de santé de Sanders.,
en mars 2020, Benjamin était la voix de Saddam Hussein dans Blowback, un podcast sur la guerre en Irak créé et animé par Brendan James et Noah Kulwin.
en septembre 2020, Benjamin a raconté la vidéo de lancement de L’Institut Gravel.