komediowa kariera Benjamina rozpoczęła się w Bostonie, gdzie był w komediowym duecie z Samem Sederem, a następnie członkiem Cross Comedy, zespołu komediowego prowadzonego przez Davida Crossa. Przez pierwsze siedem lat swojej kariery Benjamin prawie wyłącznie pracował w grupach, a nie samodzielnie. Później jego niezależna twórczość pozostała bardziej eksperymentalna, odrzucając tradycyjne style stand-up comedy.,
projekty Benjamina na żywo obejmują the Midnight Pajama Jam, występ w Nowym Jorku z Jonem Glaserem i Tinkle, pokaz łączący stand-up comedy i muzykę na żywo, współgospodarzem Todd Barry i David Cross. Obecnie w produkcji znajduje się DVD „Midnight Pajama Jam”. Benjamin i Cross pojawiają się razem na albumie.
był gościem Na Space Ghost Coast to Coast w osiemdziesiątym pierwszym odcinku, „King Dead” 17 grudnia 1999 roku, gdzie Zorak i Moltar porwali go., Pojawił się w programie telewizyjnym Cheap Seats, na ESPN Classic, jako „Gene Stapleton” i „Rabin Marc Shalowitz”. Zagrał w krótkometrażowym filmie Todda Barry ' ego „Borrowing Saffron”, a także w filmie „Wet Hot American Summer” („mokre gorące Amerykańskie Lato”) przedstawił puszkę warzyw z haniebnym nawykiem autofellatio. Wystąpił w filmie „Not Another Teen” jako trener piłkarski, a także w komediodramacie Rescue Me jako Alfons „F-bomb”w drugim sezonie., Można go zobaczyć w turbosprężarce-The Unauthorized Story of the Cars, komediowej biografii o rockowej grupie The Cars z lat 80., w której wcielił się w rolę menedżera Cars Elliota Robertsa w jego zwykłej komedii deadpan.
Benjamin wykonał obszerną pracę głosową w animowanych programach telewizyjnych. Do jego osiągnięć należą role w kilku serialach animowanych Soup2Nuts, takich jak Science Court, Home Movies, O ' Grady, Dr Katz, Professional Therapist oraz Assy McGee. Współtworzył Freak Show z Davidem Crossem., Benjamin wystąpił jako diabeł i wiele innych ról w Lucy, córce diabła, która trwała jeden sezon na Adult Swim od 9 września 2007. Benjamin gra powracającą postać w serialu PBS KIDS WordGirl i jest spikerem serialu Sam Seder i raportu większości. Podkładał głos” Shelly”, księgowej sama Sedera, w programie Breakroom Live with Maron & Seder.
Benjamin wystąpił gościnnie w kilku serialach animowanych., Występował w epizodach Aqua Teen Hunger Force „autobus nieumarłych” i „ostatni” jako Mothmonsterman, w „Broodwich” jako Mr. Sticks, w „Bible Fruit” jako Mortimer Mango i grał na żywo rolę mistrza Shake w „Last Last one Forever and Ever”, przypisywany jako kapitan Turd Mahoy. Wystąpił w roli agenta rządowego w filmie Aqua Teen Hunger Force Colon Movie dla kin u boku częstego współpracownika Jona Glasera., Pojawił się w Family Guy jako Carl, obsesyjny sprzedawca w sklepie spożywczym, który wcielił się w Yodę w parodii Gwiezdnych Wojen „coś, coś, coś, Ciemna Strona”.w odcinku „Escape to the House of Mumies Part II”, „I Know Why the Caged Bird Kills” I „The Better Man”, w którym zagrał mistrza doktora Orpheusa-który pojawia się w postaci Cerbera, konia Katarzyny Wielkiej i, w odcinku „The Better Man”, zarówno byłej żony doktora Orpheusa, jak i przyszłego Deana Venture., Pojawił się w filmie Stella short „Bar”, który można znaleźć jako easter egg na DVD sezonu 1. Benjamin pojawił się w Comedy Central sketch/variety show ważne rzeczy z Demetri Martin.
w 2009 roku, Benjamin i David Cross stworzyli i napisali dla płatnego programu, pilota na żywo dla nocnego bloku Programowego Cartoon Network, Adult Swim. Płatny program nie został odebrany za pełną serię, a Benjamin określił go jako „abject failure”.,
Benjamin wystąpił w reklamie Super Bowl XLIII Bud Light z Conanem O ' Brienem i był odpowiedzialny za Filmy McCain Girls na YouTube. W serialu FX Archer pojawia się jako Sterling Archer, Tajny agent, który po raz pierwszy został wyemitowany 14 stycznia 2010 roku. Pojawił się w kilku odcinkach serialu „ludzki Olbrzym” i wystąpił w filmie ” Amerykański Tata! odcinek „License to Till” jako gadająca głowa kapusty.
Benjamin wystąpił w serialu komediowym Jon Benjamin ma Vana, który współtworzył z komikiem Leo Allenem., Serial zadebiutował 14 maja 2011 roku; łącznie wyemitowano 10 odcinków, ostatni 10 sierpnia 2011 roku.
od 2013 roku głos Benjamina można usłyszeć jako narratora serii reklam telewizyjnych dla Coke Zero, w tym niektórych z powiązaniami z programem College Game Day ESPN.
W 2014 roku Benjamin został uznany za najlepszego męskiego wykonawcę komedii za pracę nad Bob ' s Burgers i Archer przez Vulture TV Awards, cyfrową ekspansję nowojorskiego magazynu.
w 2015 roku, mimo że nie umiał grać na żadnym instrumencie, Benjamin wydał swój pierwszy album jazzowy, No, I Should Have…., Benjamin „grał” na pianinie i dołączyli do niego Scott Kreitzer na saksofonie, David Finck na basie i Jonathan Preitz na perkusji.
Benjamin napisał autobiografię Failure is an Option: an Attempted Memoir, która została opublikowana przez Penguin Random House w maju 2018 roku. Opowiedział audiobook.
Benjamin zaczął pojawiać się w reklamach sieci restauracji Arby w 2018 roku jako ich nowy rzecznik promujący ich różnorodność mięs „na kanapki”.
22 stycznia 2020 roku Benjamin poparł Berniego Sandersa na prezydenta i opowiedział serię filmów na temat propozycji Sandersa dotyczących opieki zdrowotnej.,
W marcu 2020 roku, Benjamin był głosem Saddama Husseina w Blowback, podcaście o wojnie w Iraku stworzonym i prowadzonym przez Brendana Jamesa i Noah Kulwina.