Benjamin komédia karrierje Bostonban kezdődött, ahol egy komédia duóban volt Sam Sederrel, majd a Cross Comedy tagja, egy komédia csapat, amelyet David Cross vezet. Pályafutása első hét évében Benjamin szinte kizárólag csoportokban dolgozott, nem pedig önállóan. Ezt követően önálló munkája kísérletezőbb maradt, elutasítva a hagyományos stand-up komédia stílusait.,
Benjamin élő projektjei közé tartozik a Midnight pizsama Jam, A New York City-ben bemutatott Jon Glaser és Tinkle, a stand-up komédiát és az élőzenét ötvöző show, melynek Todd Barry és David Cross a házigazdája. A Midnight pizsama Jam DVD jelenleg a termelés. Benjamin és Cross együtt jelennek meg az albumon.
ő volt a vendég a Space Ghost Coast To Coast című nyolcvanegyedik epizódjában, a “King Dead” – ben 1999.December 17-én, amikor Zorak és Moltar elrabolták., A “Cheap Seats” című televíziós műsorban szerepelt az ESPN Classic-on, mint “Gene Stapleton” és “Marc Shalowitz Rabbi”. Todd Barry rövidfilmjében, a sáfrány kölcsönzésében szerepelt, és egy beszélő zöldségkonzervet ábrázolt szégyenteljes autofellatio szokással a nedves forró Amerikai nyár című filmben. Rövid cameókat készített nem egy másik Tini filmben, mint futballedző, az FX Network komédia-drámájában pedig a Rescue Me, mint a strici “F-bomb” a második évadban., Látható a Turbófeltöltőben-az autók jogosulatlan története, a 80-as évek rockzenekaráról szóló vígjáték, a The Cars, A Cars menedzsere, Elliot Roberts szerepét játssza a szokásos deadpan komikus szállításában.
Benjamin kiterjedt hangmunkát végzett animált TV-műsorokban. Kreditjei között szerepel több Soup2Nuts rajzfilmsorozat főszerepe, mint például a Science Court; Home Movies; O ‘ Grady; Dr. Katz, professional Therapist; és Assy McGee. Társszerzője volt David Crossnak., Benjamin szerepelt, mint az ördög, és több más szerepet Lucy, a lánya az ördög, amely futott egy szezonban felnőtt úszni szeptember 9, 2007. Benjamin visszatérő szereplője a PBS Kids sorozatnak, a WordGirl-nek, és a Sam Seder Show és a többségi jelentés bemondója. A “Shelly”, Sam Seder könyvelőjének hangját adta a Breakroom Live with maron & Seder.
Benjamin számos animációs műsorban vendégszerepelt., Szerepelt az Aqua Teen Hunger Force “Az élőhalottak busza” és “az utolsó” epizódjában Mothmonstermanként, a “Broodwich”-ben Mr.Sticks-ként, a “Bible Fruit” – ban Mortimer Mangóként, és a “Last Last One Forever and Ever” – ben játszotta Shake mester szerepét, Turd Mahoy kapitányként. Ő tett egy cameo megjelenése, mint a kormány ügynök a filmben Aqua Teen Hunger Force Colon film a színházak mellett gyakori munkatársa Jon Glaser., Ő megjelent Family Guy, mint Carl, egy film trivia megszállott kisbolt jegyző, aki ábrázolta Yoda a Star Wars paródia epizód “valami, valami, valami, sötét oldala”.
Egyéb megjelenések közé tartozik A Venture Bros, az epizódok “Menekülés a House of Múmiák Rész II.” “Tudom, hogy Miért a kalitkába zárt Madár Öl”, A “Jobb Ember”, amelyben ő játszotta Dr. Orpheus mester—aki formájában jelenik meg Cerberus, Nagy Katalin lovát, valamint A “Jobb Ember”, mindkét Dr. Orpheus ex-felesége, a jövő pedig Dean Vállalkozás, ill., Megjelent a Stella rövid “Bar” – ban, amely húsvéti tojásként található az 1.évad DVD-jén. Benjamin megjelent a Comedy Central sketch/variety show fontos dolgok Demetri Martin.
2009-ben Benjamin és David Cross létrehozta és megírta a fizetett programozást, a Cartoon Network késő esti programblokkjának, az Adult Swimnek az élőszereplős pilotját. A fizetős programozást nem vették fel egy teljes sorozathoz, Benjamin pedig ” szörnyű kudarcnak “nevezte.,
Benjamin szerepelt egy Super Bowl XLIII Bud Light reklámban Conan O ‘ Brien-nel, és ő volt a felelős a McCain Girls videókért a YouTube-on. Ő hangok Sterling Archer, egy titkos ügynök Az FX sorozat Archer, hogy először sugárzott január 14, 2010. A Human Giant című tévésorozat több szegmensében is feltűnt, és az amerikai apa című filmben is szerepelt. epizód “Engedély Till”, mint egy beszélő fej káposzta.
Benjamin szerepelt A Jon Benjamin van egy Van című komédia központi sorozatában, amelyet Leo Allen komikussal közösen készített., A sorozat 2011.május 14-én debütált; összesen 10 epizódot sugároztak, az utolsó 2011. augusztus 10-én.
2013-tól kezdve Benjamin hangja hallható a Coke Zero TV-reklámok sorozatának narrátoraként, köztük néhány, az ESPN főiskolai játéknapjának programjához való csatlakozással.
2014-ben Benjamin A Bob ‘ s Burgers and Archer című munkájáért a Vulture TV Awards, A New York magazine digitális terjeszkedése miatt kapta az év legjobb férfi komédiaművésze címet.
2015 – ben, annak ellenére, hogy nem tudta, hogyan kell játszani bármilyen hangszeren, Benjamin kiadta első jazz albumát, nos, kellett volna…., Benjamin “zongorázott”, Scott Kreitzer a szaxofonon, David Finck a basszusgitáron, Jonathan Preitz pedig a dobon játszott.
Benjamin írta a komikus önéletrajz Failure is an Option: an Attempted Memoir, which was published by Penguin Random House in May 2018. Elbeszélte a hangoskönyvet.
Benjamin 2018-ban kezdett megjelenni az Arby éttermi lánc reklámjaiban, amikor új szóvivőjük népszerűsítette a különféle húsokat “szendvicsekhez”.
2020.január 22-én Benjamin támogatta Bernie Sanders-t az elnöki posztért, és több videót is közölt Sanders egészségügyi javaslatairól.,
2020 márciusában Benjamin Szaddám Huszein hangja volt a Blowback-ben, az iraki háború podcastjában, amelyet Brendan James és Noah Kulwin készített és rendezett.
2020 szeptemberében Benjamin elmesélte a kavics Intézet elindító videóját.