Benjamin ‘ s comedy karriere begynte i Boston, hvor han var i en komedie duo med Sam Seder, som da var medlem av Kryss Komedie, en komedie gruppe ledet av David Cross. For de sju første årene av sin karriere, Benjamin nesten utelukkende jobbet i grupper heller enn selvstendig. Etterpå, hans selvstendige arbeidet vært mer eksperimentelle, vil avvisning av tradisjonelle stiler av stand-up komedie.,
Benjamins live prosjekter inkluderer Midnatt Pajama Jam, som viser utført i New York med Jon Glaser og Tinkle, et vis å kombinere stand-up komedie og live musikk, co-arrangert av Todd Barry og David Cross. En Midnatt Pajama Jam DVD-er for tiden i produksjon. Benjamin og Kryss vises sammen på albumet Invitere Dem Opp.
Han var gjest på Plass Ånd kyst til Kyst i sine åtti-første episode, «Kongen Døde» på desember 17, 1999 hvor Zorak og Moltar kidnappet ham., Han har dukket opp i tv-show Billige Seter, på ESPN Classic, som «Genet Stapleton» og «Rabbi Marc Shalowitz». Han co-stjerne i Todd Barry ‘ s kortfilm Låne Safran og portrettert som en snakkende kan av grønnsaker med en skammelig vane autofellatio i filmen Våte Varme American Sommer. Han gjorde kort cameos i Ikke Annet Ungdoms Film som fotball trener, og på FX Nettverk komedie-drama Redde Meg som hallik «F-bombe» i sesong to., Han kan sees i Turbocharge-Uautorisert Historien av Biler, en komedie biografisk film om ’80-talls rock band-Bilene, som spiller rollen som Biler’ manager Elliot Roberts i sin vanlige deadpan komisk levering.
Benjamin har gjort omfattende stemme arbeid i animerte TV-serier. Hans studiepoeng inkluderer skuespillere roller i flere Soup2Nuts tegnefilm viser, slik som Vitenskap Retten, Filmer; O ‘ Grady; Dr. Katz, Profesjonell Terapeut, og Komplett Breathe. Han co-laget Freak Show med David Cross., Benjamin spilte rollen som Djevelen og flere andre roller i Lucy, Datter av Djevelen, som gikk for en sesong på Adult Swim begynnelsen av September 9, 2007. Benjamin spiller en gjentagende karakter på PBS-Kids-serien WordGirl og er hallomann for Sam Seder Vis, og De Fleste Rapporten. Han gjorde stemmen av «Shelly», Sam Seder regnskapsfører, på Breakroom Leve med Maron & Seder.
Benjamin har gjort gjesteopptredener i flere animerte viser., Han var i Aqua Teen Hunger Force episoder «Buss of the Undead» og «Siste» som Mothmonsterman, i «Broodwich» som Mr. Pinner, i «Bibelen Frukt» som Mortimer Mango og spilte live-action rollen Master Shake i «Siste Siste Evig og alltid», kreditert som Capt. Turd Mahoy. Han laget en cameo opptreden som en agent for myndighetene i filmen Aqua Teen Hunger Force Kolon Film Film for Kino sammen med hyppige samarbeidspartner Jon Glaser., Han har dukket opp i Familien Fyr som Carl, en film trivia besatt butikk-medarbeider som portrettert Yoda i Star Wars-parodi episode av «Something, Something, Something, Mørke Siden».
Andre opptredener inkluderer Venture Bros., i episodene «Flykte til Huset av Mumier Del II,» «i Know Why the Caged Bird Dreper» og «Better Man», der han spilte Dr. Orpheus ‘ s master—som vises i form av Cerberus, Katarina den Store hesten og i «Den Bedre Menneske», både Dr. Orpheus eks-kone og en fremtid Dean Venture, henholdsvis., Han dukket opp i Stella kort «Bar», som kan bli funnet som en påske egg på Sesong 1 DVD. Benjamin dukket opp på Comedy Central skisse/utvalg viser Viktige Ting med Demetri Martin.
I 2009, Benjamin og David Cross opprettet og skrev for Betalt Programmering, en live-action-pilot for Cartoon Network er sent på kvelden programmering blokk, Adult Swim. Betalt Programmering ble ikke plukket opp for en full serie og Benjamin omtalt det som en «fryktelig feil».,
Benjamin ble omtalt i en Super Bowl XLIII Bud Light kommersielle med Conan O ‘ Brien og var ansvarlig for McCain Jenter videoer på YouTube. Han stemmer Sterling Archer, en hemmelig agent i FX-serien Archer som først ble sendt 14. januar 2010. Han har dukket opp i flere segmenter av tv-show Menneskelige Gigantisk og hadde en cameo i American Dad! episode «Lisens til» som en snakkende hode av kål.
Benjamin spilte i Comedy Central-serien Jon Benjamin Har en Van, som han co-laget med komiker Leo Allen., Serien debuterte på Mai 14, 2011; en total av 10 episoder ble sendt, den siste på August 10, 2011.
i Begynnelsen av 2013, Benjamin ‘s stemme kan bli hørt som fortelleren i en rekke TV-reklame for coca-Cola Zero, inkludert noen med tie-ins til ESPN’ s College i Spillet-Dagers program.
I 2014, Benjamin ble kåret til årets beste mannlige komedie utøver for sitt arbeid på Bob ‘ s Burgers og Archer av Gribb-TV Awards, en digital utvidelse av New York magazine.
I 2015, til tross for ikke å vite hvordan å spille et instrument, Benjamin ga ut sin første jazz-album, Vel, jeg Skal Ha…., Benjamin «spilt» piano og var sammen med Scott Kreitzer på sax, David Finck på bass og Jonathan Preitz på trommer.
Benjamin skrev den komiske selvbiografi Feil er et Alternativ: Et Forsøk på Memoarer, som ble utgitt av Penguin Random House i Mai 2018. Han fortalt lydboken.
Benjamin begynte å vises i reklame for Arby ‘ s restaurant-kjeden i 2018 som sitt nye talsmann fremme sitt utvalg av kjøtt «for smørbrød».
På januar 22, 2020, Benjamin godkjent Bernie Sanders for president og fortalt en serie av videoer på Sanders ‘ s health care forslag.,
I Mars 2020, Benjamin var stemmen til Saddam Hussein i Blowback, en podcast av Irak-Krigen opprettet og driftet av Brendan James og Noah Kulwin.
I September 2020, Benjamin fortalt lanseringen video for Grus Institutt.