Benjamins komedi karriär började i Boston, där han var i en komedi duo med Sam Seder, sedan en medlem av Cross Comedy, ett komedi lag som leds av David Cross. Under de första sju åren av sin karriär arbetade Benjamin nästan uteslutande i grupper snarare än självständigt. Därefter förblev hans självständiga arbete mer experimentellt och avvisade traditionella stilar av ståuppkomik.,
Benjamins liveprojekt inkluderar Midnight Pajama Jam, en show som utförs i New York City med Jon Glaser och Tinkle, en show som kombinerar stand-up komedi och levande musik, med värd Todd Barry och David Cross. En Midnight pyjamas Jam DVD är för närvarande i produktion. Benjamin och Cross visas tillsammans på albumet Bjud in dem.
han var gäst på Space Ghost Coast to Coast i sin åttio första episod, ”King Dead” Den 17 December 1999 där Zorak och Moltar kidnappade honom., Han har medverkat i tv-show Billiga Platser, om ESPN Classic, som ”Gen Stapleton” och ”Rabbi Marc Shalowitz”. Han medverkade i Todd Barrys kortfilm Borrowing Saffron och porträtterade en talande burk grönsaker med en skamlig vana av autofellatio i filmen Wet Hot American Summer. Han gjorde korta cameos i inte en annan Tonårsfilm som fotbollstränare, och på FX Network comedy-drama Rescue Me som pimp ”F-bomb” i säsong två., Han kan ses i Turbocharge-den obehöriga historien om bilarna, en komedi biopic om 80 – tals rockband The Cars, spelar rollen som Cars manager Elliot Roberts i sin vanliga deadpan komiska leverans.
Benjamin har gjort omfattande röstarbete i animerade tv-program. Hans krediter inkluderar huvudroller i flera soup2nuts Tecknade serier, såsom Science Court; hemfilmer; O ’ Grady; Dr Katz, professionell terapeut; och Assy McGee. Han medskapare Freak Show med David Cross., Benjamin medverkade som djävulen och flera andra roller i Lucy, dotter till djävulen, som sprang för en säsong på Adult Swim början September 9, 2007. Benjamin spelar en återkommande tecken på PBS Kids serien WordGirl och speakern för Sam Seder Visa och Majoriteten Rapporten. Han gjorde rösten till ”Shelly”, Sam seders revisor, på Breakroom Bor med Maron & Seder.
Benjamin har gjort gästspel i flera animerade shower., Han var i Aqua Teen Hunger Force episoder ”Buss av Odöda” och ”De Sista” som Mothmonsterman, i ”Broodwich” som Mr Pinnar, i ”Bibeln Frukt” som Mortimer Mango och spelade den live-action role of Master Skaka i ”Sista Sista evighet till Evighet”, som krediteras som Capt. Skit Mahoy. Han gjorde en cameo framträdande som regeringsagent i filmen Aqua Teen Hunger Force Colon filmfilm för teatrar tillsammans med frekvent medarbetare Jon Glaser., Han har medverkat i Family Guy som Carl, en film trivia besatt närbutik kontorist som porträtterade Yoda i Star Wars Parodi episod ”något, något, något, mörk sida”.
Andra framträdanden inkluderar Venture Bros., i episoderna ”Escape to the House of Mummies Part II”, ”I Know Why the Bured Bird Kills ”och” The Better Man”, där han spelade Dr.Orpheus mästare—som visas i form av Cerberus, Catherine The Great ’s horse och i” The Better Man”, både Dr. Orpheus ex-fru och en framtida Dean Venture., Han dök upp i Stella kort ”Bar”, som kan hittas som ett påskägg på säsong 1 DVD. Benjamin visades på Comedy Central en skiss/varieté Viktiga Saker med Demetri Martin.
I 2009, Benjamin och David Cross skapade och skrev för Betald Programmering, en live-action-pilot för Cartoon Network är sen natt programmering block, Adult Swim. Betald programmering plockades inte upp för en fullständig serie och Benjamin hänvisade till det som ett ”abject failure”.,
Benjamin var med i en Super Bowl XLIII Bud Light commercial med Conan O ’ Brien och var ansvarig för McCain Flickor videor på YouTube. Han röstar Sterling Archer, en hemlig agent i FX-serien Archer som först sändes 14 januari 2010. Han har medverkat i flera delar av TV-serien Human Giant och hade en cameo i American Dad! episod ”licens Till Till” som en talande chef för kål.
Benjamin spelade in i komedin Central series Jon Benjamin Has a Van, som han skapade tillsammans med komikern Leo Allen., Serien debuterade den 14 maj 2011; totalt 10 episoder sändes, den sista den 10 augusti 2011.
Från och med 2013 kan Benjamins röst höras som berättare i en serie tv-reklamfilmer för Coke Zero, inklusive några med tie-ins till ESPN: s College Game Day-program.
2014 utsågs Benjamin till Årets Bästa manliga komediartist för sitt arbete med Bob ’ s Burgers and Archer av Vulture TV Awards, en digital expansion av New York magazine.
i 2015, trots att han inte visste hur man spelar något instrument, släppte Benjamin sitt första jazzalbum, Ja, jag borde ha…., Benjamin ”lekte” med piano och fick sällskap av Scott Kreitzer på sax, David Finck på bas och Jonathan Preitz på trummor.
Benjamin skrev komiska självbiografi Misslyckande är ett Alternativ: Ett Försök till Memoarer, som publicerades av Penguin Random House i Maj 2018. Han berättade ljudboken.
Benjamin började dyka upp i reklamfilmer för Arbys restaurangkedja 2018 som sin nya talesman som främjar deras olika kött ”för smörgåsar”.
den 22 januari 2020 godkände Benjamin Bernie Sanders för president och berättade en rad videor om Sanders hälsovårdsförslag.,
i mars 2020 var Benjamin Saddam Husseins röst i Blowback, en podcast av Irakkriget skapad och värd av Brendan James och Noah Kulwin.
i September 2020 berättade Benjamin lanseringsvideon för Grusinstitutet.